La Ville d’Annecy achète le château au ministère des Armées en 1953. La première exposition du musée est inaugurée trois ans plus tard. Depuis, cette date le musée présente aux visiteurs des expositions temporaires diverses et des collections liées au patrimoine régional, à l’archéologie lacustre, à la sculpture médiévale, aux peintures de paysage, à l’art contemporain et au cinéma d’animation.